RU
EN
АЛТАЙСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ МЕДИЦИНСКИЙ УНИВЕРСИТЕТ
Бюллетень медицинской науки
Алтайский государственный медицинский университет, г. Барнаул
Алматинская региональная многопрофильная клиника, Алматы, Казахстан
Резюме. Оксид азота (NO), продуцируемый ферментами семейства синтазы оксида азота (NOS), является молекулой свободного радикала с коротким периодом полувыведения менее 2 с в водной среде. Особенностью данного эндогенного медиатора является то, что он оказывает различные, часто противоположные локальные эффекты. Известно, что NO в равновесном состоянии от низкого до среднего (до ~0,2 мкм) играет важную роль в выживании, пролиферации, инвазии и лекарственной устойчивости многих типов раковых клеток. Напротив, оксид азота, генерируемый в относительно высоких количествах (1 мкм или выше), например, активированными макрофагами во время воспаления, обычно является цитотоксическим, особенно после реакции с супероксидным радикалом (O2-) с образованием сильного окислителя пероксинитрита (ONOO-). Ключевой особенностью влияния оксида азота на канцерогенез является зависимость от концентрации и точки применения. Фотодинамическая терапия (ФДТ) – это метод лечения, при котором используются лекарственные средства или красители, фотосенсибилизаторы, нетоксичные, являющиеся фармакологически активными только под воздействием света в присутствии кислорода. Благодаря избирательности и специфичности, ФДТ считается возможным методом лечения для новообразований, включая раковые заболевания кожи, головы и шеи, носоглотки, пищевода, легких, поджелудочной железы, билиарного рака и мочевого пузыря. При любом виде механизма клеточной смерти при ФДТ кислород имеет решающее значение для производства реактогенных молекул во время процедуры. Концентрация кислорода может значительно различаться между разными опухолями и даже между разными участками одной и той же опухоли, в зависимости от плотности сосудистой сети. Недостаток кислорода может быть ограничивающим фактором, особенно в более глубоких солидных опухолях, часто характеризующихся анаэробным микроокружением. Двухфазный механизм эффектов оксида азота был использован на моделях опухолевого роста для замедления прогрессирования новообразования и повышения эффективности как химиотерапии, так и лучевой терапии. Исследователи используют различные стратегии воздействия in vivo – внутриопухолевый синтез и экзогенную доставку этой молекулы, включая генную терапию nNOS, индукцию iNOS и введение препаратов-донаторов NO. При этом важнейшим условием успешности фототоксического эффекта является блокирование продукции эндогенного оксида азота после ФДТ. Применение препаратов-донаторов оксида азота высокодозными курсами до процедуры фотодинамической терапии в сочетании с применением ингибитора iNOS после ФДТ позволяет значительно потенциировать эффект от ФДТ на всех стадиях злокачественного новообразования, и является перспективным и высоко безопасным методом лечения злокачественных новообразований.
Girotti A.W. Nitric Oxide-elicited Resistance to Antitumor Photodynamic Therapy via Inhibition of Membrane Free Radical-mediated Lipid Peroxidation. Photochem Photobiol. 2021; 97(4):653-663. doi: 10.1111/php.13373.
Pascale R.M., Peitta G., Simile M.M., Feo F. Alterations of Methionine Metabolism as Potential Targets for the Prevention and Therapy of Hepatocellular Carcinoma. Medicina (Kaunas). 2019; 55(6): 296.
Salimian Rizi B., Achreja A., Nagrath D. Nitric Oxide: The Forgotten Child of Tumor Metabolism. Trends Cancer. 2017; 3(9):659-672.
Khan F.H., Dervan E., Bhattacharyya D.D., McAuliffe J.D., Miranda K.M., Glynn S.A. The Role of Nitric Oxide in Cancer: Master Regulator or NOt? Int J Mol Sci. 2022; 21(24):9393.
Guo H., Wen Z., Yang S., Qi H. Association of p73 G4C14-A4T14 and p53 codon 72 polymorphism with cervical cancer in Chinese population. Indian J Cancer. 2021; 59(1):33-38. doi: 10.4103/ijc.IJC_538_19.
Choi B.M., Pae H.O., Jang S.I., Kim Y.M., Chung H.T. Nitric oxide as a pro-apoptotic as well as anti-apoptotic modulator. J Biochem Mol Biol. 2002; 11:116–126.
Ikeda A., Nagayama S., Sumazaki M., Konishi M., Fujii R., Saichi N., Muraoka S., Saigusa D., Shimada H., Sakai Y., Ueda K. Colorectal Cancer-Derived CAT1-Positive Extracellular Vesicles Alter Nitric Oxide Metabolism in Endothelial Cells and Promote Angiogenesis. Mol Cancer Res. 2021; 19(5):834-846. doi: 10.1158/1541-7786.MCR-20-0827.
Ziche M., Morbidelli L. Nitric oxide and angiogenesis. J Neurooncol. 2000; 11:139-148.
Amy J. Burke, Francis J. S., Francis J. G., Sharon A. G. The yin and yang of nitric oxide in cancer progression. Carcinogenesis. 2013; 34(3): 503–512.https://doi.org/10.1093/carcin/bgt034
Ziche M., Morbidelli L., Masini E., Amerini S., Granger H.J., Maggi C.A., Geppetti P., Ledda F. Nitric oxide mediates angiogenesis in vivo and endothelial cell growth and migration in vitro promoted by substance P. J. Clin. Invest. 1994; 94: 2036–2044.
Nguyen T., Brunson D., Crespi C.L., Penman B.W., Wishnok J.S., Tannebaum S.R. DNA damage and mutation in human cells exposed to nitric oxide in vitro. Proc Natl Acad Sci USA. 1992; 11:3030–3034.
Broholm H., Rubin I., Kruse A., Braendstrup O., Schmidt K., Skriver E.B., Lauritzen M. Nitric oxide synthase expression and enzymatic activity in human brain tumors. Clin Neuropathol. 2003; 11(6):273–281.
Shang Z.J., Li J.R., Li Z.B. Effects of exogenous nitric oxide on oral squamous cell carcinoma: an in vitro study. J Oral Maxillofac Surg. 2002; 11(8):905–910.
Shang Z.J., Li J.R. Expression of endothelial nitric oxide synthase and vascular endothelial growth factor in oral squamous cell carcinoma: its correlation with angiogenesis and disease progression. J Oral Pathol Med. 2005; 11:134–139.
Li С., Lechner M., Lirk P., Rieder J. Inducible nitric oxide synthase (iNOS) in tumor biology: the two sides of the same coin. Semin Cancer Biol. 2005; 11:277–289.
Lepoivre M., Flaman J.M., Henry Y. Early loss of the tyrosyl radical in ribonucleotidereductase of adenocarcinoma cells producing nitric oxide. J Biol Chem. 1992; 11:22994–23000.
Kim M.Y. Nitric oxide triggers apoptosis in A375 human melanoma cells treated with capsaicin and resveratrol. Mol. Med. Report. 2012, 5:585–591.
Correia J.H., Rodrigues J.A., Pimenta, S., Dong T., Yang Z. Photodynamic Therapy Review: Principles, Photosensitizers, Applications, and Future Directions. Pharmaceutics. 2021, 13: 1332. https:// doi.org/10.3390/pharmaceutics13091332 (accessed on 10 June 2022)
Zhao B., He Y.Y. Recent advances in the prevention and treatment of skin cancer using photodynamic therapy. Expert Review of Anticancer Therapy. 2010; 10(11):1797–1809.
Jerjes W., Upile T., Akram S., Hopper C. The surgical palliation of advanced head and neck cancer using photodynamic therapy. Clinical Oncology. 2010; 22(9): 785–791.
Wildeman M.A., Nyst H.J., Karakullukcu B., Tan B.I. Photodynamic therapy in the therapy for recurrent/persistent nasopharyngeal cancer. Head & Neck Oncology. 2009: 1: article 40.
Chen M., Pennathur A., Luketich J.D. Role of photodynamic therapy in unresectable esophageal and lung cancer. Lasers in Surgery and Medicine. 2006: 38(5): 396–402.
Ducreux M., Cuhna A. Sa., Caramella C. et al. Cancer of the pancreas: ESMO Clinical Practice Guidelines for diagnosis, treatment and follow-up. Annals of Oncology. 2015; 26: 56–68.
Yusuf T.E., Matthes K., Brugge W.R. EUS-guided photodynamic therapy with verteporfin for ablation of normal pancreatic tissue: a pilot study in a porcine model (with video). Gastrointestinal Endoscopy. 2008; 67(6): 957–961.
Leggett C.L., Gorospe E.C., Murad M.H., Montori V.M., Baron T.H., Wang K.K. Photodynamic therapy for unresectable cholangiocarcinoma: a comparative effectiveness systematic review and meta-analyses. Photodiagnosis Photodyn Ther. 2012; 9:189–195.
Lu Y., Liu L., Wu J.C., Bie L.K., Gong B. Efficacy and safety of photodynamic therapy for unresectable cholangiocarcinoma: a meta-analysis. Clin Res Hepatol Gastroenterol. 2015; 39:718–724.
Meier B., Caca K. Endoscopic and Photodynamic Therapy of Cholangiocarcinoma. Visc Med. 2016; 32(6):411-413. doi:10.1159/000453540
Jain S., Kockelbergh RC. The role of photodynamic diagnosis in the contemporary management of superficial bladder cancer. BJU Int. 2005; 96(1):17-21. doi: 10.1111/j.1464-410X.2004.05559.x. PMID: 15963113.
Lee C-N., Hsu R., Chen H., Wong T-W. Daylight Photodynamic Therapy: An Update. Molecules. 2020; 25(21):5195.https://doi.org/10.3390/molecules25215195
Rocha L.G.B. Development of a Novel Photosensitizer for Photodynamic Therapy of Cancer. Ph.D. Thesis, University of Coimbra, Coimbra, Portugal, 2015. 161р.
Fitzgerald F. Photodynamic Therapy (PDT): Principles, Mechanisms and Applications; Nova Science Publishers, Inc.: New York, NY, USA, 2017. 223 р.
Zhao X., Liu J, Fan J., Chao H., Peng X. Recent progress in photosensitizers for overcoming the challenges of photodynamic therapy: From molecular design to application. Chem. Soc. Rev. 2021; 50: 4185–4219.
Hamblin M.R.; Huang Y. Imaging in Photodynamic Therapy; Taylor & Francis Group: Boca Raton, FL, USA, 2017. 501 р.
Lee C.-N., Hsu R., Chen H., Wong T.-W. Daylight photodynamic therapy: An update. Molecules 2020; 25: 5195.
Soliman N., Sol V., Ouk T.-S., Thomas C.M., Gasser G. Encapsulation of a Ru(II) polypyridyl complex into polylactide nanoparticles for antimicrobial photodynamic therapy. Pharmaceutics. 2020; 12:961.
Giles N.M., Kumari S., Gang B.P., Yuen C.W., Billaud E.M., Giles G.I. The molecular design of S-nitrosothiols as photodynamic agents for controlled nitric oxide release. Chem Biol Drug. 2012; 11(3):471–478.
Padmaja S., Huie R.E. The reaction of nitric oxide withorganic peroxyl radicals. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1993; 195:539–544.
Bhowmick R., Girotti A.W. Cytoprotective induction ofnitric oxide synthase in a cellular model of 5-aminolevulinic acid-based photodynamic therapy. Free Radic. Biol. Med. 2010; 48:1296–1301.
Bhowmick R., Girotti A.W. Rapid upregulation of cyto-protective nitric oxide in breast tumor cells subjected to a photodynamic therapy-like oxidative challenge. Photochem. Photobiol. 2011; 87: 378–386.
Bhowmick R., Girotti A.W. Cytoprotective signalingassociated with nitric oxide upregulation in tumor cells subjected tophotodynamic therapy-like oxidative stress. Free Radic. Biol. Med. 2013; 57:39–48.
Choi B.M., Pae H.O., Jang S.I., Kim Y.M., Chung H.T. Nitric oxide as a pro-apoptotic as well as anti-apoptotic modulator. J Biochem Mol Biol. 2002; 11:116–126.
Aranda E., López-Pedrera C., De La Haba-Rodríguez J.R., Rodríguez-Ariza A. Nitric oxide and cancer: the emerging role of S nitrosylation. Curr Mol Med. 2012; 11:50–67.
Korde (Choudhari) S., Sridharan G., Gadbail A., Poornima V. Nitric oxide and oral cancer: A review. Oral Oncol. 2012; 11:475–483.
Singh S., Gupta A.K. Mini review nitric oxide: role in tumour biology and iNOS/NO-based anticancer therapies. Cancer Chemother Pharmacol. 2011; 11(6):1211–1224.
Huerta S., Chilka S., Bonavida B. Nitric oxide donors: novel cancer therapeutics (Review). Int J Oncol. 2008; 11:909–927.
Bonavida B., Baritaki S., Huerta-Yepez S., Vega M.I., Chatterjee D., Yeung K. Novel therapeutic applications of nitric oxide donors in cancer: roles in chemo- and immunosensitization to apoptosis and inhibition of metastases. Nitric oxide. 2008; 11(2):152–157.
Yasuda H., Yamaya M., Nakayama K., Sasaki T., Ebihara S., Kanda A., Asada M., Inoue D., Suzuki T., Okazaki T., Takahashi H., Yoshida M., Kaneta T., Ishizawa K., Yamanda S., Tomita N., Yamasaki M., Kikuchi A., Kubo H., Sasaki H. Randomized phase II trial comparing nitroglycerin plus vinorelbine and cisplatin with vinorelbine and cisplatin alone in previously untreated stage IIIB/IV non-small-cell lung cancer. J Clin Oncol. 2006; 11:688–694.
Yasuda H., Nakayama K., Watanabe M., Suzuki S., Fuji H., Okinaga S., Kanda A., Zayasu K., Sasaki T., Asada M., Suzuki T., Yoshida M., Yamanda S., Inoue D., Kaneta T., Kondo T., Takai Y., Sasaki H., Yanagihara K., Yamaya M. Nitroglycerin treatment may enhance chemosensitivity to docetaxel and carboplatin in patients with lung adenocarcinoma. Clin Cancer Res. 2006; 11:6748–6757.
Wang J., Teng Y., Hao Y., Oh-Lee J., Mohanty D.K. Preparation and properties of polyamines: part IIcontrolled and sustained release of nitric oxide (NO) from nitrosated polymers. Polym J. 2009; 11(9):715–725.
Friedman A.J., Han G., Navati M.S., Chacko M., Gunther L., Alfieri A., Friedman J.M. Sustained release nitric oxide releasing nanoparticles: characterization of a novel delivery platform based on nitrite containing hydrogel/glass composites. Nitric Oxide. 2008; 11(1):12–20.
Cabrales P., Han G., Roch C., Nacharaju P., Friedman A.J., Friedman J.M. Sustained release nitric oxide from long-lived circulating nanoparticles. Free Radical Bio Med. 2010; 11(4):530–538.
Marquele-Oliveira F., Santana D.C., Taveira S.F., Vermeulen D.M., de Oliveira A.R., da Silva R.S., Lopez R.F. Development of nitrosyl ruthenium complex-loaded lipid carriers for topical administration: improvement in skin stability and in nitric oxide release by visible light irradiation. J Pharm Biomed Anal. 2010; 11(4):843–851.
Fahey J. M., Korytowski W., Girotti A.W. Upstreamsignaling events leading to elevated production of pro-survival nitric oxide in photodynamically-challenged glioblastoma cells. FreeRadic. Biol. Med. 2019; 137(37): 45-67.
Fahey J.M., Stancill J.S., Smith B.C., Girotti A.W. Nitric oxide antagonism to glioblastoma photodynamic therapy andmitigation thereof by BET bromodomain inhibitor JQ1. J Biol.Chem. 2018; 293: 5345–5359
Filippakopoulos P., Knapp S. Targeting bromodomains:epigenetic readers of lysine acetylation.Nat. Rev. Drug Discov. 2014; 13:337–356.
Shu S., Polyak K. BET bromodomain proteins as cancertherapeutic targets.Cold Spring Harb Symp Quant Biol. 2016; 81:123–129.
кандидат медицинских наук, ассистент кафедры факультетской хирургии имени профессора И.И. Неймарка с курсом ДПО, Алтайский государственный медицинский университет.
656038, г. Барнаул, пр. Ленина, 40
E-mail: alevtsei@rambler.ru. Тел.: +8-909-504-45-47
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-1199-3699
Scopus Author ID: 57216871819
Web of Science Researcher ID: ACB-4622-2022
кандидат медицинских наук, директор КГП на ПХВ, Алматинская региональная многопрофильная клиника.
050000, г. Алматы, Медеуский район, ул. Розы Баглановой, 69а
Е-mail: s.olzhayev20@gmail.com. Тел.: +7-701-774-9999.
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-3312-323X
доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии и лучевой терапии с курсом ДПО, Алтайский государственный медицинский университет.
656038, г. Барнаул, пр. Ленина, 40
E-mail: lazarev@akzs.ru
ORCID: https://orcid.org/0000-0003-1080-5294 Scopus Author ID: 36166916600
доктор медицинских наук, профессор, член-корреспондент Российской Академии Наук, заведующий кафедрой факультетской хирургии имени профессора И.И. Неймарка с курсом ДПО, Алтайский государственный медицинский университет.
656038, г. Барнаул, пр. Ленина, 40
E-mail: starok100@mail.ru
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-5253-4325 Scopus Author ID: 55913368500 Web of Science Researcher ID: L-7465-2015
